L'héritier minier Solomon R. Guggenheim a d'abord hébergé sa collection d'art abstrait au Museum of Non-Objective Painting avant d'être renommé et d'avoir un emplacement permanent dans la structure de Wright. Et Wright était résolument en faveur de la non-objectivité, déclarant que son sanctuaire du modernisme « ferait ressembler le Metropolitan Museum à une grange protestante ».
Bien que Wright ait passé une grande partie de sa carrière dans les zones rurales et suburbaines, son collègue architecte Philip Johnson, célèbre pour sa Glass House, considérait le Guggenheim comme une réalisation réussie de la vision unique de Wright au centre de l'Amérique métropolitaine. Le défendant contre les dissidents vocaux prêts à se déchaîner avec des surnoms peu flatteurs, Johnson a déclaré qu'il s'agissait du « plus grand bâtiment de New York ».
